Smith hat seit dem dritten ODI in Indien am 28. Januar wegen einer Wadenverletzung nicht mehr gespielt.
Wicketkeeper Jamie Smith wird am Samstag im Champions-Trophy-Eröffnungsspiel gegen Australien auf Platz drei batzen.
Smith, 24, hat nur einmal in professionellem 50-Over-Cricket auf dieser Position gebatzt. Er wird auch die Handschuhe von Phil Salt übernehmen.
Salt bleibt als Eröffnungs-Schlagmann neben Ben Duckett, während Joe Root auf Platz vier zurückfällt.
Durhams Brydon Carse kehrt nach einer Zehenverletzung in einem dreiköpfigen Tempo-Angriff zurück, der auch Mark Wood und Jofra Archer umfasst.
England XI: Phil Salt, Ben Duckett, Jamie Smith (wk), Joe Root, Harry Brook, Jos Buttler (capt), Liam Livingstone, Brydon Carse, Jofra Archer, Adil Rashid, Mark Wood
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Während Smiths Auswahl keine Überraschung ist, ist seine Beförderung auf Platz drei überraschend, da er nur begrenzte Erfahrung hat.
Er hat in seinen sieben vorherigen One-Day-Internationals nie höher als Platz fünf gebatzt, sein einziges 50-Over-Innings auf Platz drei kam für Surrey gegen Kent im Jahr 2019.
Coach Brendon McCullum ist ein großer Bewunderer des Wicketkeepers, der seit seinem Test-Debüt unter dem Neuseeländer letzten Juli beeindruckt hat.
Smith erzielte sein erstes Test-Century gegen Sri Lanka letzten August und wurde dann für die 50-Over-Serie gegen Australien am Ende des Sommers ausgewählt – die erste nach McCullums Ernennung zum weißen Ball-Coach.
In diesen fünf Spielen erzielte er 124 Runs mit einer Höchstpunktzahl von 49 und hielt Wicket vor Salt, der dann die Handschuhe in Indien zurückgewann.
Seine Auswahl bedeutet, dass Liam Livingstone und Joe Root die Verantwortung für Englands fünften Bowler teilen werden.
Sie taten dies im dritten ODI gegen Indien in Ahmedabad letzte Woche, als sie 1-104 in 13 Overs erzielten.
Die Weltmeister Australien haben noch nicht ihr XI genannt, aber werden ohne ihre drei berühmten Pace-Trio Pat Cummins, Josh Hazlewood und Mitchell Starc antreten, die alle für das Turnier ausgeschieden sind.
England geht in die Champions Trophy mit Niederlagen in ihren letzten vier ODI-Serien, einschließlich der 3-0-Niederlage gegen Indien, aber Spinner Adil Rashid sagte, England glauben, dass sie den Titel gewinnen können.
„Unabhängig davon, was in Indien passiert ist, haben wir das Vertrauen, dass wir das Talent, die Weltklasse-Spieler, die Matchwinner im Kader haben, um den Titel zu gewinnen“, sagte er.
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